In den Jahren 1728 -1730 wurde das Gotteshaus im sogenannten Markgrafenstil errichtet. Vom damaligen Ansbacher Markgrafen in Auftrag gegeben, sind noch heute die originalen Baupläne des Landbaumeisters Steingruber aus Wassertrüdingen erhalten.

Schlichte Predigerkirche

Außergewöhnlich an der Windsbacher Stadtkirche ist ihr kreuzförmiger Grundriss, wobei die beiden Seitenschiffe zusammen fast die gleiche Länge wie das Hauptschiff erreichen. Durch den besonderen Grundriss ergibt sich im insgesamt sehr schlicht gehaltenen Innenraum eine ausgesprochene Predigerkirche. Von jedem Platz aus können die Gläubigen die Kanzel sehen, das einzige Ausstattungsstück aus der Erbauungszeit der Kirche.

Von Altären und Kirchenorgeln

Der Altar von 1947 steht im Schnittpunkt des Kirchenkreuzes und bildet somit den Mittelpunkt des Gotteshauses. Der fünfteilige Chororgelprospekt auf der Empore darüber stammt aus der Zeit um 1717 und verfügt über sechs, die Hauptorgel auf der nördlichen Empore aus dem Jahr 1957 über 21 Register. Vom Spieltisch kann das neue Instrument getrennt oder gemeinsam mit der älteren Orgel gespielt werden. Auf der Nordempore singt in regelmäßigen Abständen auch der Windsbacher Knabenchor im Gottesdienst.

Glockenopfer im zweiten Weltkrieg

Drei der vier Bronzeglocken des Geläuts mussten im Zweiten Weltkrieg abgeliefert werden. Eine Glocke von 1450 und eine von 1728 kamen wieder zurück, die eingeschmolzene Glocke wurde im Jahr 1958 ersetzt. Die kleinste Glocke, die um 1500 in Nürnberg gegossen wurde, heißt Sperrglocke. Sie kündigte einst die Schließung der Stadttore an und ertönt noch heute zum Abendläuten.